Фильм начинается с изложенной устами Оптимуса Прайма истории разрушения родной планеты трансформеров, Кибертрона, в ходе борьбы автоботов и десептиконов за обладание Великой Искрой — источником всей механоидной жизни на Кибертроне. После разорения Кибертрона Великая Искра затерялась в космическом пространстве. Автоботы отправились на её поиски, но опоздали — предводитель десептиконов Мегатрон нашёл её первым. Правда, как выяснилось впоследствии, он только определил координаты Искры, но не смог забрать её — из-за аварии он сам на долгие века стал пленником Земли…

В начале XXI века отряд десептиконов, в состав которого входят Блэкаут, Скорпонок, Френзи, Бэррикэйд, Старскрим, Боункрашер и Брол, прибывает на Землю, в целях маскировки приняв формы земного транспорта. Блэкаут и Скорпонок нападают на американскую военную базу в Катаре с целью получить доступ к военной базе данных для обнаружения Мегатрона и Искры, однако их постигает неудача. Десептиконы предпринимают вторую попытку. Френзи проникает на борт самолёта президента США, взламывает секретный код, подключается к компьютерной базе данных и определяет местонахождение Мегатрона. Он обнаруживает также, что владельцем карты, где указаны координаты Искры, является школьник Сэм Уитвики — прапраправнук капитана Арчибальда Уитвики, не́когда обнаружившего Мегатрона в ледяной пещере за Северным полярным кругом. Френзи и Бэррикэйд начинают искать Сэма.

Тем временем в Департаменте Обороны США все весьма обеспокоены происшествием в Катаре и готовятся к нанесению ответного удара по предполагаемому противнику. Эксперт Мэгги Мэдсен первая высказывает догадку относительно инопланетной природы сигнала, с помощью которого был взломан секретный код доступа. Так как ей никто не верит, она тайно копирует этот сигнал на флэшку, и с помощью своего приятеля — хакера Глена — ей удаётся его расшифровать, но в этот момент их арестовывает ФБР.

Десептиконы гонятся за Искрой по шоссе.

Автобот по имени Бамблби, замаскированный под автомобиль Chevrolet Camaro, также появляется на Земле. Он разыскивает Сэма Уитвики, который в конце концов покупает Бамблби, будучи убеждён, что купил обыкновенную подержанную «тачку». Бамблби помогает Сэму привлечь внимание Микаэлы Бэйнс, его красавицы-одноклассницы. Сэм не подозревает, что Бамблби — инопланетянин, до тех пор, пока не становится свидетелем его трансформации в робота и того, как Бамблби посылает навигационный сигнал остальным автоботам.

Перепуганный Сэм пытается убежать от «страшного инопланетянина» и, увидев полицейский автомобиль, считает себя спасённым… пока не выясняется, что перед ним — ещё один трансформер. Это — десептикон Бэррикэйд. Он преследует Сэма и требует, чтобы тот отдал ему очки прапрапрадеда. Бамблби приходится трансформироваться и вступить в бой с десептиконом. После победы Бамблби забирает с собой Сэма и Микаэлу, чтобы встретиться с остальными автоботами. По пути Микаэла ненароком замечает, что Бамбли мог бы выбрать форму и получше; в ответ Бамблби превращается в модель «Chevrolet Camaro» нового поколения. Автоботы — Оптимус Прайм, Джаз, Айронхайд и Рэтчет — приземляются и принимают формы земных машин.

После первого знакомства Оптимус разъясняет Сэму цель, ради которой автоботы прибыли на Землю — найти и уничтожить Искру, чтобы десептиконы не могли воспользоваться ею. Затем Сэм, Микаэла и автоботы направляются к Сэму домой, чтобы забрать очки с координатами Искры. Сэм при этом проявляет прямо-таки чудеса изобретательности, пытаясь одновременно искать очки, успокаивать нервничающих автоботов и «заговаривать зубы» обеспокоенным родителям, не давая им обратить внимание на пятерых громадных роботов во дворе и на разгром, учинённый ими на любовно обихоженной лужайке перед домом. Неожиданно в дом врываются представители «Сектора 7» (секретной правительственной организации США, созданной специально для изучения всего, что связано с инопланетянами) во главе с агентом Симмонсом, и забирают Сэма и Микаэлу на допрос. Автоботы освобождают Сэма и его подругу, но Симмонс вызывает подкрепление, и его людям удаётся захватить в плен Бамблби. Несмотря на протесты Сэма, уверяющего, что Бамблби — на стороне землян, они увозят беспомощного автобота к плотине Гувера, куда в 1935 году были помещены Мегатрон (в замороженном состоянии) и Искра.

Тем временем министр обороны США, узнав о существовании «Сектора 7» и убедившись в том, что виновники происшествия в Катаре — действительно инопланетяне, решает лично отправиться к плотине Гувера, чтобы разобраться во всём на месте, взяв с собой Мэгги Мэдсен и Глена. Туда же привозят и Сэма с Микаэлой. Агент Симмонс демонстрирует министру могущество Искры, излучение которой оживляет мобильный телефон, превратив его в маленького, но очень воинственного робота — мини-кона.

Френзи, ещё раньше принявший вид «мобильника», тайно прокрадывается вместе с людьми на плотину и призывает туда остальных десептиконов. Старскрим разрушает систему энергоснабжения «Сектора 7», криосистема выходит из строя, и Мегатрон начинает пробуждаться от своего многовекового сна. Видя, что дело плохо, Сэм убеждает агентов «Сектора 7» отпустить Бамблби, чтобы тот мог передать Искру Оптимусу Прайму. Десептиконы преследуют автоботов и людей с Искрой до соседнего города.

В городе сражение возобновляется с новой силой. Капитан Леннокс поручает Сэму заботу об Искре: он должен подняться на вершину небоскрёба и там передать Искру лётчикам отборной эскадрильи ВВС США, которые доставят её в безопасное место, куда не доберутся десептиконы. Когда, наконец, появляется долгожданный самолёт (на самом деле это Старскрим), с земли ему подают условный сигнал; но неожиданно он начинает обстреливать находящихся внизу людей и автоботов, а потом сбивает вертолёт, который должен увезти Искру…

В последующей битве обе стороны понесли серьёзные потери — Старскрим калечит Бамблби, Мегатрон собственноручно разрывает Джаза на части, Оптимус Прайм в схватке побеждает Боункрашера, Леннокс убивает Блэкаута. Наконец, Прайм и Мегатрон сходятся в поединке. Исход их дуэли решает Сэм, который уничтожает Мегатрона и Искру, поместив её в грудь лидера десептиконов. Останки десептиконов затоплены на дне океана; единственный уцелевший десептикон Старскрим улетает с Земли.
Потеряв Искру, автоботы решают остаться на Земле, и Оптимус посылает сигнал в космос, чтобы все оставшиеся в живых автоботы нашли их.